超過一百八十萬名學生齊聚一堂，接受超能力開發課程的「學園都市」。位居都市的頂點，學園都市最強的電擊公主「超電磁砲」御坂美琴，某天認識了和黑子一樣擔任「風紀委員」的初春飾利，以及初春的好朋友佐天淚子。意氣相投的四人，一同快樂享受著放學後的這段時光，然而初春卻發現面前的銀行有異狀……

美琴邀請初春與佐天到宿舍房間玩，不過這天是黑子和美琴成為室友的滿月紀念日，擅自想要和美琴單獨慶祝這一天的黑子自然不是滋味。即使黑子努力表露心意，也因為自己的某項企圖被發現，演變成一場壯烈的超能力大戰。察覺騷動而前來處理的舍監，不只將兩人嚴格訓斥一頓，還命令她們打掃游泳池作為處分……

在美琴與黑子的邀請之下，初春和佐天來到了「學舍之園」。與其他學區截然不同的獨特風景使得兩人雀躍不已，然而就在眾人來到蛋糕店準備享受精美餐點時，「風紀委員」卻忽然連絡初春，要她協助調查常盤台中學學生連續遇襲的案件。另一方面，獨自前往洗手間的佐天，遭受到不明人物的襲擊……

美琴等人聚集在家庭餐廳，開心聊著學園都市相傳的各種都市傳說，例如會忽然脫衣服的「脫衣女」，會逆向旋轉的風力發電風車，只要使用就能提升能力的「幻想御手」，以及能讓所有能力無效的人，諸如此類。後來美琴在路上遇見一名女性，這名女性冷不防在她的面前脫掉上衣……

黑子與初春遇見竊盜集團，卻因為默契不足而沒能逮捕。黑子認定錯不在自己身上的這番態度，使得初春大為光火，加上黑子居然忘記兩人之間的重要約定，使得她們終於產生了摩擦。當年同樣志願成為風紀委員的兩人，是基於某次事件而結下不解之緣……

不要基於一時興起的好奇心就模仿起風紀委員的所作所為，黑子的這番話使得美琴感到不滿。名為固法的風紀委員，誤以為真琴是新來的支援人員，美琴認定這是對黑子還以顏色的好機會，因而假扮起風紀委員。然而實際體驗才知道，風紀委員的工作比想像的還要平凡且困難……

連續恐怖炸彈攻擊「虛空爆破事件」被害程度逐漸擴大，使得風紀委員和警備員都疲於奔命。另一方面，忙著進行風紀委員活動的初春沒時間陪佐天，美琴碰巧遇見了這樣的她，並且從她口中得知了一種能夠將能力等級提升，名為「幻想御手」的道具。

「虛空爆破事件」的真兇忽然陷入昏迷。接到消息趕往醫院的美琴等人，懷疑整個事件與「幻想御手」有關，因此和重逢的木山進行討論。偶然間得到「幻想御手」的佐天沒能說出這件事，就這麼獨自煩惱著。就在這個時候，佐天不小心闖入「幻想御手」的交易現場……

取得「幻想御手」的黑子等人，在防止事件擴大的同時，也請木山協助分析該道具。另一方面，佐天目睹黑子身為「風紀委員」活躍的英姿，忍不住與擁有相同境遇的朋友們使用了「幻想御手」，品嚐著首度獲得能力的滋味。然而，她的朋友卻在數天之後昏迷不醒……

美琴等人依照患者的腦波，查出了「幻想御手」的開發者。另一方面，被迫與木山上車的初春，得知了木山開發「幻想御手」的原因。操縱複數能力打倒眾多「警備員」的木山被美琴擋住去路，雖然美琴好不容易成功逮捕木山，然而在這個時候，木山的記憶傳入美琴的腦中……

木山忽然痛苦掙扎而倒下，使用「幻想御手」而被送進醫院的患者們，則是在同一時間維持著昏迷狀態發生暴動。接著，木山的頭部誕生了一個怪物——幻想猛獸。初春帶著木山託付給她的「幻想御手」治療程式奔走，美琴則是擋在要前往核能發電廠的幻想猛獸面前……

受到灣內與泡浮的邀請，美琴等人接下泳裝模特兒的工作。拍攝當天，帶著初春與佐天一起拜訪廠商的美琴等人，遇見一樣受託擔任模特兒的婚后與固法。眾人就這麼被帶領到更衣室，從一字排開琳琅滿目的各式泳裝之中，各自挑選喜歡的款式換穿，進入學園都市最先進的攝影棚……

暑假某個晴朗的日子，來自不同學校的學生們集結在某間高中，進行著一場特別講習。和明美、小睦與真子一起參加講習的佐天，以有些哀愁又心不在焉的心情接受這次的講習。因為這場特別講習的教學對象，是曾經使用過「幻想御手」的學生們……

「武裝無能力集團」襲擊能力者的案件層出不窮，經過調查得知，是一個名為「巨蛛聯盟」的組織，從黑市取得非法武器之後進行的行動。這個組織的領導者，是背上有黑蜘蛛刺青的男性，黑妻綿流。依照曾經遇襲的婚后表示，當時拯救她的皮衣人背上，就有這樣的蜘蛛刺青……

真正的黑妻出現在巨蛛聯盟的根據地為美琴等人解圍，當時的固法以「前輩」稱呼他。佐天對他們兩人的關係相當在意，但固法這幾天都沒有去「風紀委員」的辦公室露面，因此美琴等人前往固法的宿舍，並且從室友柳迫口中得知固法的往事。此時，警備員總部開始進行肅清行動……

時間是暑假。執行「警備員」工作時錯誤百出的鐵裝，被同僚黃泉川指責最近態度過於鬆懈，然而即使下定決心要在明天好好振作，到了隔天也依然頻頻出錯，一直沒辦法順心如意。在這個時候，她在門禁時間的電玩中心看到一名打電玩的學生鴻野江，因而上前搭話……

美琴等人每次違反宿舍規定，就會受到舍監的嚴格懲罰（包含體罰）。終於達到忍耐極限的黑子，為了掌握舍監的把柄，決定跟蹤這陣子每次休假都會出門的舍監。舍監前往的地方，是第13學區的「希望之園」。看到舍監擔任義工溫柔照顧孤兒們，感動的黑子展開某個行動……

常盤台中學女生宿舍，每年只有在盛夏祭的這一天對外開放。與其他學生一起打扮成侍女招待客人的美琴，帶著她邀請的初春與佐天參觀宿舍。兩人開心欣賞各式各樣的展覽與發表會，盡情享受心目中這間千金學校的氣氛，但美琴一直在意著某件事情。其實她受到眾人推舉，擔負起上台表演的重責大任……

柵川中學突然來了一名轉學生，名為春上衿衣。從第19學區轉學過來的她，成為了初春的室友。眾人協助她整理好行李之後，美琴提議大家一起出遊增進感情，但黑子與初春忙著開會討論最近頻繁發生的地震。後來，初春等人帶著春上參加煙火大會……

煙火大會會場出現亂雜開放現象，初春等人也受到波及，春上則是覺得造成困擾而沮喪。為了安慰春上，初春帶她前往第21學區的自然公園。另一方面，美琴等人得知該現象來自於 AIM 擴散力場受到人為干擾，雖然懷疑是木山所為，但受到拘禁的木山不可能涉案，因此她們懷疑起在煙火大會出現奇怪舉動的春上……

春上的「精神感應」能力，只有和枝先交談時會特別強化。雖然枝先在小時候就轉送到其他設施，但春上最近聽得見她的聲音。得知這件事的美琴，向泰列絲緹娜提出一個請求。失控能力實驗的受測者，或許就是亂雜開放的成因，所以美琴希望找到那些孩子……

因為失控能力實驗而昏迷不醒的孩子們，平安移送到 MAR 的研究所了。對孩子們疼愛有加的木山，明明只差一步就能拯救孩子們卻前功盡棄，使得木山十分沮喪，初春則是努力鼓勵她。然而泰列絲緹娜甚至不允許她們見孩子們一面，後來美琴得知了泰列絲緹娜的真面目……

從 MAR 研究所出發的貨車只是幌子。初春與佐天引導木山尋找孩子們，黑子與婚后則是奮勇對抗驅動鎧。美琴追著木山一同前往第23學區的研究所，卻面臨泰列絲緹娜操縱的巨大驅動鎧而陷入苦戰。「我絕對沒辦法放棄孩子們！」聽到木山這句悲痛的吶喊，美琴決定……