屋久島行きのフェリー。高校受験を控えた少年･明日夢は不思議な男、ヒビキと出会う。フェリーから転落した男の子をヒビキは驚異的な跳躍力で救う。絶句する明日夢の前を去るヒビキ。その後、明日夢とヒビキは屋久島の奥深い山中で運命的な再会を果し…。

ツチグモとの壮絶な戦いを繰り広げた「鬼」は憧れのヒビキさんだった。東京に戻った明日夢は屋久島の思い出に浸るが目の前には受験という現実が迫って来ていた。一方、ヒビキは香須実とともに魔化魍退治に出発する。

受験目前の明日夢は友人の合格を素直に喜べず、屋久島で出会ったヒビキさんにもう一度会いたいという思いが強くなる。そんな時、「ヒビキ」と口にする老紳士が…。一方、妖姫を倒した響鬼だが、別の場所で成長をはじめている魔化魍を探しあぐねていた。

たちばなで再会を果たしたヒビキと明日夢。明日夢はヒビキと話すうちに勇気を得て「合格するまではヒビキさんに会わない」一度はそう誓った明日夢だが…。その頃、たちばなに「斬鬼さんが魔化魍にやられた」との報が届く。

バケガニの攻撃に不意を突かれた響鬼は大きな傷を負う。受験が終わるまでヒビキと会わないと決めていた明日夢だったが、たちばなを訪れる。しかし、戦いに出ているヒビキとは会えずじまい。そこで香須実を訪ねてきたバイクに乗る美青年と遭遇し…。

イブキは魔化魍退治のため、ある湖を目指していた。彼の弟子もまた遅れて湖に向かっているという。一方、ヒビキは山中にこもって人間離れした修行を積み、鬼でありつづけるため「鍛え」ているのだった。明日夢はついに高校受験の合格発表の日を迎え…。

イブキは一陣の風とともに威吹鬼に変身した。銃形式の烈風を使い妖姫を倒し、怪童子を倒さんとすると大きな影が威吹鬼の前に現れる。それは空を飛ぶ巨大な魔化魍･イッタンモメンであった。一方、ヒビキを探しにきた明日夢は山道で迷ってしまう。

異常発生する魔化魍の退治に奔走するヒビキ。イブキもあきらとともに出動するが、その被害から日菜佳の予想していたものとはまったく違う魔化魍らしい。調査によると100年に一度現れる強力な魔化魍らしく…。

百年に一度現れる難敵･オトロシ。威吹鬼も苦戦し、戦いの中であきらは傷ついてしまう。そこでオオアリを倒したヒビキも戦いに合流する。一方、万引きを目撃し気落ちする明日夢。偶然出会ってしまった万引き犯の少年に襲われ、絶体絶命の時、ある人が現れ…。

日菜佳は古い資料を探し、魔化魍との戦いに備えている。明日夢は城南高校の入学式を迎えるが、万引きに遭遇して以来ヒビキと会うことをためらっている。そんな時、街でぶつかった美しい女性。お詫びにと連れていったのがあのお店で…。

童子と姫が突如、武者童子と鎧姫へ姿を変えた。強力になった攻撃に圧倒される響鬼だが、間一髪のところで窮地を脱する。一方、たちばなに隠されたカラクリの壁に落ちてしまった明日夢。落ちた先は研究室のようなところ。そこで意外な人物と出会う。

激しさを増す魔化魍との戦い。猛士そして鬼への負担は大きい。高校に入学したばかりのあきらも学校に行けない。そこでヒビキは明日夢にあきらの学校でのサポートを頼みに行く。一方、戦いに出た威吹鬼。怪童子との戦闘中、信じられない光景に遭遇する。

怪童子が乱れ童子へと変化し、威吹鬼は大苦戦を強いられる。たちばなでは急遽対策を練ることとなる。高校生活が始まったばかりなのに突然倒れてしまった明日夢。入院することになる。そこで響鬼に似た雰囲気を持つ男性と出会い…。

ケガで戦線を離脱していたザンキが復帰。弦を使う鬼･斬鬼として再び変身。弟子の戸田山も変身、また一緒に戦えると大喜び。しかし、斬鬼は突然、重大な決定を告げる。ヒビキはイブキ･あきらとトレーニング中、ばったり明日夢の母･郁子と出会い…。

ザンキの突然の引退宣言に驚く戸田山。今の戸田山には偉大な師匠を超える自信が無い。そんな中、ヤマアラシの魔化魍との戦いで、斬鬼はまたも苦戦。一方、明日夢を見舞ったヒビキ。2人で久々に話し込む。明日夢の口から「弟子」という言葉が…。

幼なじみでもあるイブキと香須実は街に買い物に出る。優柔不断なイブキにいらだちながら楽しくショッピングをする2人の前に現れた奇妙な男女…童子と姫だ。これまで自然の中にしか現れなかった彼らがなぜか街に現れた。2人は追跡するが…。

不気味な触手を持つ怪人が現れた。その攻撃に怪我を負い取り逃がしてしまう威吹鬼。追う威吹鬼にヒビキが応援に駆けつけ…。一方、威吹鬼の元に急ぐあきらの前に現れた黒いマントの男。凄まじい邪悪な気配にあきらはその場に昏倒してしまう。

新人の鬼として張り切る轟鬼。今日もバケガニを退治に出動する。一方、療養を終えて、たちばなに戻ってくるザンキ。そこでおやっさんから轟鬼の戦闘の様子を記録した映像を見せられる。二人はその映像を見て首をかしげる。その映像には何が?

トドロキは相変わらず自分のペースで魔化魍退治をしている。そこにザンキが現れ,さらに新人鬼の活躍を見にヒビキも…。たちばなでアルバイトを始めた明日夢。慣れない仕事でミスをする。そんな時、おやっさんに地下の「猛士の間」に呼ばれる。

たちばなでアルバイトするようになり、ヒビキ以外の鬼たちと出会うようになった明日夢。ヒビキと配達の道中、猛士についてちゃんと知ったほうがいいと話す。一方、それぞれに戦闘に出ていた威吹鬼と轟鬼。これまでと違う魔化魍の行動に戸惑う。

ウブメとヤマアラシ2体の巨大魔化魍が衝突。その時、威吹鬼と轟鬼はウブメとヤマアラシの童子姫4体とバトルを繰り広げ、苦戦の末、童子達を倒す。が、あきらが大きな怪我を負ってしまう。一方、ヒビキは病気で倒れた茶道のお師匠のために医者を探し…。

ヒビキがトドロキに太鼓を教えている。夏になると強力になる魔化魍に対抗するために更なる鍛えに入っているのだ。ただ、ヒビキのあまりの熱心さに困惑するトドロキ…。一方明日夢は吹奏楽部に入ったが自分のやりたいドラムができず、練習に実が入らない。

夏の魔化魍･ドロタボウが出現。轟鬼は響鬼の指示を無視しピンチに陥る。響鬼も鍛えきってないためにドロタボウを取り逃がす。落ち込むトドロキ。そこにトドロキのバチを届けに来た香須実。そこでヒビキの過去を知り、太鼓の練習をさせるヒビキの真意を知る。

夏休みに入り、明日夢はみんなでプールで遊ぶ。そこである少年と出会う…。一方、ヒビキとイブキ、香須実はプールでトレーニング。そんな時、裁鬼がカッパの魔化魍との戦いに倒れたという知らせが。ヒビキは香須実を置いて、1人で魔化魍退治に向かう。

ヒビキはトドロキからの知らせを受け、夏の魔化魍退治に出動。一方「たちばな」でのアルバイトが板についてきた明日夢のもとに、プールで会った謎の少年･努が訪ねてくる。その頃、香須実と出かたイブキは姫･童子とそっくりな人影を街中で発見する。

紅になった響鬼は次々とバケネコを倒す。一方、単独で魔化魍の捜索をするザンキは、バラバラになったディスクアニマルを発見。響鬼のもとから逃げてきたバケネコの姫と童子の仕業らしい。突如、姫と童子が出現。既に鬼を引退したザンキだったが…。

晴れない明日夢の表情。明日夢は以前万引きを目撃した少年の返り討ちに。一方、折れた音撃棒の材料になる神木を採取するため、ヒビキは山に。明日夢を励ますため、明日夢を山に誘い出すヒビキ。こうして、屋久島以来となるヒビキと明日夢の2人の旅が始まる。

現れたツチグモの武者童子と鎧姫に威吹鬼と轟鬼は苦戦を強いられる。さらに2人の前には鎧をまとったツチグモまでが…。一方、旅をしていたヒビキと明日夢は何とか霊木を手に入れる。ヒビキとの旅、そして言葉を通して明日夢は何かを得ようとしていた。

明日夢のクラスに転校生がやってきた。その名は桐矢京介。積極的で型破りな態度に圧倒される明日夢。一方、魔化魍が出現するが、姫と童子の気配がない。響鬼と威吹鬼が現場に駆けつける。偶然その現場に居合わせた明日夢と京介が響鬼の姿を目撃する。

響鬼を目撃した京介はヒビキに興味を持ちヒビキに接近を試みる。しかし、京介に対してヒビキは真剣に取り合わない。逆に、京介は「たちばな」でのヒビキの頼りなさに失望しそうになる。一方、洋館に住む男女は新たな実験を続けていた。

口うるさい人物として有名な小暮耕之助という武器の開発者がやって来る。たちばなの面々はアタフタする。そんな所にダンキとショウキが訪ねてくる。なんでも耕之助の作った武器を使おうとして鬼に変身できなくなり、困り果てて相談しに来たというのだ。

アームドセイバーが魔化魍の手に渡った。その上、アームドセイバーの影響でヒビキとトドロキは変身できなくなる。最強の武器を使いこなすため、ヒビキとトドロキは耕之助の指導のもと特訓をすることになるのだが、その特訓とは予想を超えるものだった。

トドロキが渡した誕生日プレゼントに日菜佳は激怒。落ち込むトドロキ。仲直りをしようと試みるのだが…。明日夢の家を訪れるヒビキ。明日夢はヒビキにある悩みを打ち明けようとするが、上手く話せない。そこに魔化魍出現の知らせが…。

日菜佳に嫌われ悩むトドロキがミスを犯し、魔化魍を取り逃す響鬼たち。ヒビキには恋で思い悩むトドロキが理解できない。イブキは謎の紳士と親しげな香須実を目撃…。そんな時、再び魔化魍出現の報。一方、京介はあきらの存在が気になりだす。

神社から鬼の鎧が盗まれ、その鎧をまとった何者かに裁鬼が襲われた。立ち去る謎の鎧に、ザンキはただならぬ雰囲気を感じとる。一方、京介に鬼の弟子としての甘さを指摘されたあきらは、鬼になることへの疑問を感じ始める。イブキはあきらをザンキに預ける。

ノツゴの攻撃を受け川へ落下したあきらは再び鬼の姿となったシュキによって助けられていた。両親を殺されたことで鬼を目指したあきらにシュキは「憎しみを忘れるな」と言う。その頃、イブキに吉野から鬼祓いの命令が下る。その仕事とは…。

ヒビキの弟子になることを決意する京介。一方、吹奏楽部の合宿に必要ないと言われ、落ち込む明日夢。みどりは補欠の子を集めて自分達で合宿をすればいいと提案。一方、響鬼は新たに出現した魔化魍･ヨブコに大苦戦を強いられていた。音撃が通用しない!

音撃の効かない魔化魍･ヨブコの前に力尽きる響鬼。魔化魍に囚われた明日夢とみどり。みどりは脱出を画策する。たちばなでは大きなダメージを受けたヒビキの意識が回復しない。そこに現れた京介はみどりの研究室に入り込み、変身音叉を手に、そして…。

初めてヒビキから名前で呼ばれた明日夢は喜びを隠し切れない。京介はヒビキへの弟子入りを懇願するが相手にされない。そこで京介はイブキに弟子入りを願い出る。一方、不思議な森による被害が発生。森の話を聞いたおやっさんは深刻な表情を浮かべる。

師匠･威吹鬼の危機に変身したあきらは魔化魍に一撃を加えるが…。一方、不思議な森の出現に恐怖を感じるおやっさん。そこに一匹の蝶。その先に謎の男と女。対峙するおやっさんと謎の男。あきらは明日夢と京介に鬼の修行を続けさせる。

念願叶いヒビキの弟子となった明日夢と京介だったが、ヒビキからは何の音沙汰もない。一人体を鍛え続ける明日夢。ヒビキに詰め寄る京介。先日発生した木霊の森は伝説と思われていたオロチが現実となりつつあるというものだった。その衝撃的な内容は…。

大量発生した魔化魍の攻撃により瀕死の怪我を負ったトドロキは弟子をとったばかりのヒビキに心配をかけまいと自らの病状を隠そうと周囲に口止めをする。ヒビキは明日夢と京介の修行を本格化させていた。京介は明日夢に負けられないと卑怯な手を使う。

ザンキは命を捨てる覚悟で再び鬼になる道を選ぶ。京介はヒビキが自分を弟子にするつもりがないと決め付け、鬼への道を投げ出す。リハビリ中のトドロキ。二度と鬼になれないという残酷な運命を前に「オレの弟子になれ、もう一度」と励ますザンキだが…。

ザンキの死を確認したはずのイブキ。だがザンキは再びトドロキのもとを訪れていた。一方、ヒビキのもとで修行をしている明日夢はひとみが取り組んでいるパネルシアターに参加。そこで少女･直美に出会う。一方、イブキはザンキの使っている呪術に気が付く。

たちばなではザンキの悲しみを乗り越えようと気持ちを新たに新年を迎える。弟子トドロキは完全復活する。明日夢と再び弟子になった京介にヒビキは「死」について、そして「良く生きる」ことについて語る。そして“オロチ"を静めた鬼の伝説が明らかになり…。

オロチを鎮めるという任務の重圧に揺らぐイブキ。ヒビキは鬼の姿にならず、傷つきながらも魔化魍と戦い続ける。一方、明日夢は直美のためにパネルシアターに挑戦。そして、オロチを鎮める清めの儀式の日が決定。鬼達は、それぞれの想いを胸に戦いへと立つ。

鬼たちの命運をかけた戦い、オロチから一年。たちばなではイブキとトドロキが手伝いをしている。そして城南高校では、ヒビキから突き放されるように別れた明日夢の姿が。一年前よりたくましく成長し、医者を目指して励む明日夢。そこにあの人が…。