2150年6月25日。人類に残された数少ない生存圏、ハワイ島がフェストゥムに襲われた。

新国連は交戦規定アルファを発令し、生存者もろとも島を焼き尽くした。

その爆心地近くでナレイン将軍はひとりの少女を発見する。彼女は1体のフェストゥムに守られていた。

それから1年後。竜宮島は以前と変わらぬ平和な日々を送っていた。

来主操との対話以降、島は再び世界から姿を消し、一騎たちもファフナーを降り、後輩の広登らが防衛の要となっていた。

だが、1機の輸送機が島を訪れた事で、彼らはまた戦いに巻きこまれていく……！

フェストゥムに追われる人類軍輸送機救援のため、ファフナーの出撃が決まった。

2年ぶりの戦争。だが、広登たちは気負う事なく、笑顔を見せながらファフナーに乗りこんだ。

敵はスフィンクス型1体。ファフナーは、広登、里奈、暉、芹、そして真矢の5機。

優勢に戦闘を進めるファフナー部隊だが、経験を積んだ敵は新たな戦い方を学び、仕掛けてくる。

優勢だった戦いも、やがて劣勢へと追い込まれてゆく。島のパイロットたちは見た事もない敵の戦法に戸惑う。

そこへ、思いがけない増援が合流。広登たちを援護しはじめた……！

竜宮島へ到着したミツヒロたち人類軍パイロットは、喫茶“楽園”を訪れる。

はしゃぎながら一騎カレーを食べるビリー、一騎を意識するアイ、そして慎重に様子を伺うミツヒロ。

そんな彼らを、真矢は複雑な表情で見つめていた。

エメリーと対面した美羽も、夢中で“お話し”していた。ふたりにしか分からない、特殊な方法で……。

娘の異常な姿に母親の弓子は不安を覚える。

一方、島にエメリーを連れてきたナレイン将軍がもたらす情報には史彦は驚く。

世界のパワーバランスを変えかねない恐るべき事態が迫っていた。

新たに3名のパイロットが選抜された。

御門零央、鏑木彗、水鏡美三香。一騎たちの後輩、竜宮島学園中等部3年の少年、少女たちだ。

彼らは広登の世代よりさらに高度な遺伝子操作を受けており、それぞれが特異な能力を持っていた。

羽佐間容子とカノンは、3人に新たな機体を用意する。

ところが、美三香たちは、色が気に入らないだの、名前が気に入らないだの言い始め……!?

同じ頃、史彦と千鶴は、各家庭をまわり、子どもたちをファフナーに乗せる決定を伝える。

子供たちを前線で戦わす現実に、覚悟はしていたものの受け入れられない姿があった。

アザゼル型と呼ばれる、巨大フェストゥムが竜宮島に攻撃を仕掛けてきた。

ウォーカーと名付けられたこのフェストゥムは、エメリーたちがやってきてからずっと島を監視していた。

ウォーカーはシールドに穴を開けると、スフィンクス型など多数のフェストゥムを内部に送り込んでくる。

マークノインとマークツヴォルフ、そしてこれが初陣となる彗、零央、美三香の5機が迎撃に向かう。

総士は彼らに地上部隊のフォローを命じるが、彗はそれに反対し、作戦の変更を要請する。

新人パイロットの思わぬ反応に、総士は……？

美羽を乗せた竜宮島の派遣部隊が、エスペラントの拠点、エリア・シュリーナガルの基地に到着した。

そこには天に届くほど大きな結晶の木・世界樹がそびえ立っていた。これこそがエスペラントが崇拝するミールだった。

美羽は早速、ミールとお話ししたいとエメリーにせがむが……。

一方、竜宮島では、成長した皆城乙姫が目覚めていた。

だが、誕生を喜ぶ芹に対し、彼女は冷たく「私を乙姫と呼ばないで」と言い放つ。

さらに彼女は、史彦と一騎を呼ぶよう総士に命じる。このままでは、美羽や島を出たみんなに大変な事が起こる、と……。

竜宮島派遣部隊が駐留するシュリーナガルを、フェストゥムが襲撃。

防衛圏外からだけでなく、市内にも突如出現したフェストゥムに人々は逃げまどう。

真矢は弓子と美羽の元に走るが、美羽の姿を見て言葉を失う。

その数時間前、竜宮島も複数のフェストゥムに襲われていた。

島に残ったファフナー部隊は防戦一方となり、危機を迎えるが、それと呼応するかのようにある変化が現れる。

一方、一騎と総士も訪れている危機に向かうため、出撃しようとしていた。

それはふたり一緒でなければ成し遂げられない、危険な挑戦だった……。

竜宮島のパイロットは、予想外に苦戦した戦闘と、突如芽生えた新しい力に戸惑っていた。

死に直面した彗は怯え、零央は剣の勝負で負けた事に悔しさを滲ませる。芹は自分が生きている事自体を疑っていた。

戦闘を見守った皆城織姫は、その命がいつ尽きるのか、千鶴に尋ねていた。千鶴は事実を告げ、織姫は答えに感謝する。

アルヴィスでは救援隊を一刻も早くシュリーナガルに到着させるための最善策が検討されていた。

だが、それは誰もが言葉を失う方法だった。

しかしカノンは、あのふたりならこれを選ぶと判断し、派遣部隊を救う準備に入る。

世界樹を襲うアザゼル型を排除しようと駆けつけたザインとニヒト。

リミッターを外したザインの底なしの力を見せつける一騎と、制御不能と言われていたニヒトを自在に操る総士。

その圧倒的なパワーにミツヒロら人類軍兵士はもちろん、広登たち竜宮島のパイロットたちも沸き立つ。

ほかのファフナーとは明らかに違う力をふたりから感じ取ったアザゼル型は、新たな攻撃を放つが……!?

みんなを守って欲しいという美羽のお願いに、一騎と総士はどう応えるのか……？

ふたりの戦いは新たな次元へ移ろうとしていた。

竜宮島に残った彗たちファフナーパイロットは、その役割を完璧にこなしていた。

先の戦闘で現れた現象・SDPは、ファフナーの性能を飛躍的に向上させ、パイロットにも良い影響が出ているようだった。

すべてが順調に進んでいるかに見えたが、大人たちはこの異変に不安を感じ、現象の解明に向けてさまざまな取り組みを始めていた。

そんな中、芹の家に身を寄せた織姫は、アルヴィスにいる時とはまったく違う意外な一面を見せていた……!?

彗たち島のパイロット全員に未知の現象が現れた。

ファフナーの新しいコアの影響である事は明白だが、千鶴らアルヴィスの医療チームには治す方法はおろか、それが命に関わる状況なのかすら分からなかった。織姫はこの事について何かを知っているようだったが……？

その頃、シュリーナガルの人々は次のキャンプ地に向け順調に移動していた。

司令部はヒマラヤ山脈沿いの廃墟に次の宿営地を決め、空戦型ファフナーを偵察に出す。

部隊に合流した真矢がそこで見たものとは……!?

行軍のルートを外れた移動部隊がフェストゥムに襲われた。

一騎と総士以外の真矢たちファフナー部隊が駆けつけるが、一騎は自分たちもザインとニヒトで出るべきだと主張する。

しかし、総士はその意見に反対し、この事態そのものに疑問を呈する。

一方、竜宮島もアザゼル型率いるフェストゥムの襲撃を受けていた。

今回のアザゼル型の攻撃には、ある目的があるようだった。

この緊急事態に、アルヴィス司令部は開発途中の新システムを導入する……！