鉄道好きの中学2年生・大成タイセイは、行方不明の姉、イナの手がかりを求めて進開学園へと転入する。九頭竜リョータ、青梅マイと出会い、2人が所属する鉄道部で 心を躍らせている矢先、街には10年ぶりにアンノウンが出現。偶然にもタイセイがシンカリオン運転士として高い適性値を持つことが判明し、闘う決断を迫られることとなる。

「シンカリオン Ｅ５はやぶさ」に乗り、初めての戦いにのぞむタイセイ。慣れない運転に苦戦を強いられるも、高輪の指示でビークル合体を果たし、なんとかアンノウンの撃破に成功する。しかし、幼い頃、イナと一緒にE５系の陸送を見学した思い出の歩道橋を守ることができなかったと、タイセイは責任を感じてしまい……。

正式に鉄道部の一員となったタイセイは、高輪にERDA（エルダ）を案内してもらい、シンカリオンが開発された理由、そして行方不明の姉・イナがかつてシンカリオンの開発に関わっていたことを知る。そんな中、アンノウンが今度はリョータの故郷、敦賀に出現。故郷を自身の手で守りたいリョータだが、彼の適性値は足りておらず……。

アンノウンのさらなる出現に備え、タイセイは敦賀に残り、かつて姉と訪れた鉄道資料館を満喫する。一方、リョータは適性値を上げようと一人でトレーニングをしていた。幼い頃、シンカリオンに命を救われ、強い憧れを抱くリョータ。自分の手で敦賀を守ることができなかったと、悔しい思いを抱えながらも、本心を隠してしまうのだった……。

更なるアンノウンの襲撃に備え、ERDAでは「シンカリオン Ｅ６こまち」の運転士候補を探し続けていた。一方タイセイとリョータは、授業の発表でアカネとグループを組むことになるも、早々にバラバラになってしまう。学校ではクールで自信家な姿を見せるアカネだが、ある悩みを抱えていて……。

アンノウン出現の際の事故に巻き込まれ怪我を負ってしまったアカネは、検査の結果、シンカリオン運転士として高い適性を持つことが判明。未だ見つかっていなかった「シンカリオン Ｅ６こまち」の運転士として迎え入れようとERDAメンバーは期待を寄せるが、アカネは誘いを断ってしまう。タイセイとリョータは、一緒に戦おうと必死に呼びかけるが……。

名古屋・三河安城間に現れたアンノウンを撃破したのは、「シンカリオン Ｎ７００Ｓのぞみ」。その運転士はなんとタイセイたちより一つ年下で、ERDA 東海本部所属の魚虎テンだった。タイセイたちは東海本部との合同訓練のため、名古屋へと遠征。適性値も群を抜いて高い「天才運転士」と呼ばれるテンと、シミュレーションにて連携訓練を行うことになるが、テンは本気を出していないようで…。

適性値が大きく下がってしまい、姿を消したテン。そのことが原因でリョータとアカネは口論になってしまう。テンの頭によぎるのは、一年前に友達との間で起こったとある出来事。テンが本気を出さなくなった理由には、どうやらそれが関係しているようで…。互いに言い合いながらも信頼し合い共に戦うタイセイたちの姿を見て、テンが取った行動とは……。

ERDAのサーバーにイナのアカウントからアクセスがあるも、追跡は失敗してしまう。タイセイは、これまでのアンノウンの出現場所が、全てイナとの思い出の場所であることが気がかりだと高輪に相談する。そんな中、「シンカリオン Ｈ５はやぶさ」の運転士・五稜郭シオンが見つかり、新たな運転士の加入に一同喜ぶが、シオンはあることを隠しているようで……。

「直接会って相談したいことがある」と言うシオンに会いに函館に向かうタイセイたち。マイとビーナはシオンとユキの恋路をサポートしようと意気込んでいたが、新函館北斗駅に到着した一同を待っていたのは、驚愕の事実だった。とある事情でユキに会えないシオンは、メタバース登校で唯一できた友達を傷つけないよう、アカネに伝言を頼むのだが……。