삶에 비관적인 여고생 나기에게 물고기가 무리 지어 하늘을 헤엄치는 환상의 나라 우파난타가 자꾸 꿈에 나타난다. 한편, 멸망의 위기에 놓인 우파난타에서는 위대한 드래곤 라이더 전사가 사라져 버린다.

아쿠타가 살아 있다고 믿는 타이무. 아쿠타를 찾기 위해 괴짜 사이라와 함께 다른 세계의 진실을 파고든다. 한편, 요코스카에서는 나기도 꿈의 비밀을 밝히고자 조사를 시작하고, 방치돼 있던 엄마의 작업실에 발을 디딘 나기는 기묘한 광경을 마주하는데.

갑자기 눈앞에 나타난 타이무를 보고 놀란 나기. 뜻밖의 첫 만남에 잔뜩 경계했지만 세계를 건너온 타이무의 이야기를 듣고 함께 아쿠타를 찾기로 한다. 하지만 생각지 못한 진실이 이들을 기다리고 있다.

타이무는 드디어 위대한 전사인 아쿠타를 찾아내지만, 변해버린 자신의 우상만을 마주한다. 아쿠타는 함께 돌아가 우파난타를 구하자는 타이무의 제안을 거절한다. 타이무를 이를 받아들이지 못하고 우파난타 최고의 전사에게 대결을 청한다.

영원한 비밀은 없다 했던가. 사이라는 세상을 구하고자 마지막 몸부림을 치고, 여기에 오랫동안 감춰져 있던 우파난타의 진실이 드러난다. 하지만 밝혀지지 않는 게 좋은 비밀도 있는 법. 타이무는 잔혹한 비밀 하나를 알게 된다.

나기는 엄마와 감동의 재회를 나누지만, 잔인한 암살자들이 이들을 방해한다. 결국 추격을 피해 아쿠타가 있는 섬으로 향하는데.

나기의 희생에 무너지는 타이무. 갑자기 타이무의 귀에 울부짖는 드래곤의 울음소리가 들리고, 가핀은 새로운 힘에 눈을 뜬다. 한편 우파난타를 뒤덮은 어둠의 힘은 본색을 드러내며 세상을 파괴하기 시작한다.

퓨톤퓨토의 지배 속에 아쿠타와 스페이스의 드래곤이 두 사람을 공격하고, 타이무는 퓨톤퓨토의 침략을 막기 위해 고대의 코토와리로 발걸음을 옮긴다. 두 세계를 모두 구할 방법은 없을까?