Mateo ist ein ganz normaler Junge, der eines Nachts feststellt, dass er sich als Verteidiger der Träume gegen den Albtraumkönig und seine fiesen Machenschaften durchsetzen muss. Doch sind seine Träume wirklich nur Träume? Denn morgens sind Kreaturen aus Mateos Traum plötzlich Wirklichkeit und auch sonst hat sich einiges verändert.

Nach einem heftigen Kampf in der Traumwelt konnten Mateo und seine Schwester Izzie endlich ihren Freund Cooper aus den Fängen des Nachtjägers befreien. Doch dann taucht der Albtraumkönig wieder auf, womit sich für alle die Lage verändert: Die Kinder müssen zu neuen Traumwächtern ausgebildet werden, um die Traumwelt zu retten.

Die Kinder sind mit Mr Oz für ihre Ausbildung in der Traumwelt verabredet. Hier müssen sie sich dem Schmiedmeister und der Schmiede stellen. Eine Prüfung, die zeigt, ob sie würdige Traumwächter sind. Nur dann erhalten sie ihre Sanduhren, die zur Verteidigung gegen den Albtraumkönig dringend notwendig sind.

Die vier Kinder sind wieder in der Traumwelt unterwegs und versuchen, rechtzeitig zur Traumschmiede zu gelangen, um ihre Sanduhren zu bekommen, die sie so dringend zum Traumformen benötigen. Doch der Weg ist nicht einfach zu finden, und zusätzlich setzt der Albtraumkönig alles daran sie aufzuhalten.

Die Kinder, Mr Oz und Albert machen sich auf die Suche nach dem Sandmann, der als einziger Lunias Sanduhr wieder reparieren kann. Und diese brauchen sie, um den Albtraumkönig wieder einzusperren und die Traumwelt von ihm zu befreien.

Während Mr Oz und Albert weiter nach Hinweisen auf den Verbleib des Sandmanns suchen und der Albtraumkönig mit einem neuen Plan die Traumwelten erobern will, entspinnt sich die Rivalität zwischen Logan und Mateo in der Cyber-Welt bei einem Computerspiel. Doch der Albtraumkönig hat seine Finger im Spiel.

Der Albtraumkönig macht sich Logans Schwäche zunutze, den anderen Traumwächtern gefallen zu wollen und manipuliert ihn.

Das erste Schafwochen-Fußballspiel der Traumwächter steht an, doch Logan ist nirgendwo in der Wachwelt zu finden. Kein Wunder, denn er ist in der Traumwelt in die Fänge des Albtraumkönigs geraten, der ihm ein Angebot macht: Er bietet Logan einen Platz an seiner Seite an. Doch Logan hat das Spiel des Albtraumkönigs durchschaut und weigert sich.

Während das Traumwächter-Team nach Logan sucht und versucht, nicht aufzufallen, damit weder Nachtjäger, Albtraumkönig oder die Albgnome auf sie aufmerksam werden, ist Logan zusammen mit Sneak weiter auf der Flucht. Doch das Team wird gefangen genommen und startet eine Befreiungsaktion.

Beim Versuch, wieder ins Traumreich zu gelangen, müssen die Kinder feststellen, dass sie auf ihrer Lichtung eingesperrt sind. Gemeinsam mit Mr. Oz beschließen sie, dass Zoey und Z-Blob sich auf den Weg machen, um die Ursache zu erkunden. Im Traumreich trifft Zoey auf Albert, der ihr dabei hilft, zum Tor zu gelangen … doch der Nighthunter und die Albgnome warten schon auf sie.

Da Albert gefangengenommen wurde, macht sich Zoey auf den Weg, um ihn zu befreien. Doch ihre Freunde lassen nicht zu, dass sie sich der Herausforderung alleine stellt. Agent Strick versucht die Kinder ebenfalls davon abzuhalten, unerlaubten Aktivitäten in der Traumwelt nachzugehen. Leider hat sie auch noch Z-Blob in ihre Gewalt gebracht, was es den Kindern noch schwerer macht.

Mateos Comic ist verschwunden, und er mehr als panisch. Izzie bietet ihm ihre Hilfe als Detektivin an. Dabei stellt sich heraus, dass jemand in Zoeys Höhle eingebrochen ist. All dies geschieht unter der Beobachtung des Albtraumkönigs und seiner Gehilfen, die das sehende Auge in Logans Cap in die Schule geschmuggelt haben.

Auf der Suche nach dem Sandmann geraten die Kinder, Mr Oz und Albert in die Nebelwelt, in der jeder, der sie betritt, Gefahr läuft, seine Träume zu vergessen. Sie treffen auf Sirenen, eine Hexe und natürlich auf den Nachtjäger, der ein alter Feind der Hexe ist und sie auf einer der Inseln in der Nebelwelt gefangen hält.

Izzie schlägt den Freundinnen vor, den Schlaflosen zu helfen und meint, in der Zuckerwelt könnten sie endlich ausschlafen. Auch Snivel, Sneak und Susan haben sich die Zuckerwelt für einen Urlaubstagesausflug erwählt. Als sie aufeinandertreffen und es zum Streit kommt, wer die Zuckerwelt verlassen muss, beschließen sie, das durch ein Pizza-Wettessen zu klären.

Endlich erreichen die Traumwächter Schloss Nocturnia, doch Lunia treffen sie nicht an. Stattdessen entdecken sie jede Menge erstarrte Träumlinge und einen Mantikor, den es zu bezwingen gilt.

Im Schloss Nocturnia sind die Kinder immer noch auf der Suche der Lösung dafür, wie man den Albtraumkönig besiegt. Dabei entdecken sie nicht nur, dass die Fenster des Schlosses der Schlüssel sind, sondern auch, dass der Albtraumkönig früher einmal Lunias bester Freund Migo war, und erst dann zu dieser bösen Kreatur wurde. Es kommt zu einem großen Kampf.

Mateo setzt alles daran, Z-Blob zu retten, während das restliche Team weiterhin herauszufinden versucht, wie man den Albtraumkönig besiegen kann. Wäre das nicht alles schon kompliziert genug, ist Nova immer noch misstrauisch und zwängt sich Mateo und Izzie regelrecht auf.

Während Mateo sich mit dem Versprechen, Z-Blob befreien zu können, zum Albtraumkönig locken lässt, kämpft der Rest des Teams gegen den Nachtschrecken, der sich in der Wachwelt aufhält und eine große Gefahr für die Besucher des Herbstfestes darstellt.

Der Riss, der sich von der Albtraumwelt in die Wachwelt aufgetan hat, ist nun groß genug, dass die Truppen des Albtraumkönigs hindurch können und so fallen sie auf dem Herbstfest ein, wo sie Angst und Schrecken verbreiten. Der Albtraumkönig genießt die Panik der Menschen, doch die Kinder und Mr Oz stellen sich ihm erbittert in den Weg … mit Erfolg.