Sisarukset Mateo ja Izzie joutuvat oikeasta maailmasta unien valtakuntaan, jonka paha kuningas yrittää kaapata valtaansa.

Se ei ollutkaan unta! Mateo, Izzie ja Z-Blob palaavat pelastamaan Cooperin, saavat odottamattoman apurin ja oppivat lisää kummallisista uusista kyvyistään.

Mateo, Izzie, Cooper ja Logan ryhtyvät kouluttautumaan unenjahtaajiksi. Ensin heidän on opittava valjastamaan luovuutensa pärjätäkseen voimakkaalle Unipajalle.

Izzie tapaa uuden tyypin, mutta onko hän ystävä vai vihollinen? Unenjahtaajat kohtaavat lopultakin Unipajan. Oswald paljastaa, mitä Painajaiskuningas haluaa.

Logan tekee pahan virheen, jonka takia Painajaiskuningas huomaa unenjahtaajat – ja heillä olevan arvokkaan esineen.

Z-Blob lähtee pakoon kiinnitettyään väärän henkilön huomion. Cooperilla on vaikeuksia valita unipartion ja kotona odottavien hommien väliltä.

Tiimi päättää pitää taukoa ja rentoutua Kybervaltakunnassa, mutta peli alkaa temppuilla, kun kateellinen Logan käyttää huijauskoodia.

Tiimi tunkeutuu opettajan uneen huijatakseen matikan kokeessa. Logan saa houkuttelevan tarjouksen. Izzie löytää salaperäisen ja huolestuttavan uuden koulukerhon.

Logan palaa Kybervaltakuntaan, jossa hän kohtaa karmivan vastuksen. Oikeassa maailmassa tiimi rämpii futispelissä koulun tsemppipäivänä.

Tiimi hiipii Varjomaahan pelastaakseen Loganin. Painajaiskuningas saa kuulla Z-Blobista ja alkaa juonia ilkeitä.

Yönuolen vangiksi jääneen Albertin ja Strickin takavarikoitun Z-Blobin takia, Unenjahtaajien pitää pelastaa Valvemaailma ja Unimaailma.

Izzie tutkii Mateon kadonneen sarjakuvan tapausta, ja Unettomien johtaja Nova tutkii omaa mysteeriään.

Nukkumatin metsästys tuo lapset vaaralliseen Usvamaahan, johon muistot menevät kuolemaan.

Päättänyt antaa Unettomille hyvän unen yön, Izzie ja ystävät tuovat heidät Karkkivaltakuntaan, mutta Painajaiskuninkaalta ei voi paeta.

Unenjahtaajat saapuu Nocturnian linnaan toivoen löytävänsä avaimen painajaiskuninkaan kukistamiseen, mutta linna ei paljasta salaisuuksiaan helposti.

Unenjahtaajat ryntäävät murtamaan koodia paljastaakseen Lunian salaisuudet, kun taas Painajaiskuningas ryntää täysimittaisen hyökkäyksen Nocturnian linnaa vastaan.

Painajaiskuningas alkaa avata portaalia Valvemaailmaan, kun taas Mateo painostaa Ozia saadakseen totuuden Lunian taistelusta Painajaiskuninkaan kanssa.

Syysjuhlissa metsästää Yökauhu, ja Yönuoli ilmestyy Valvemaailmassa upouudella uhkalla Mateolle.

Valvemaailman muuri on repeytynyt ja Painajaiskuningas hyökkää Brooklyniin, jossa Unenjahtaajien on tehtävä viimeinen asemansa.