Das Örtchen Twin Peaks, 25 Jahre nach dem Mord an Laura Palmer: Die sonderbare Log-Lady bittet Deputy Sheriff Hawk, das Verschwinden von FBI-Agent Dale Cooper erneut zu untersuchen. Der ist immer noch im roten Raum gefangen, während sein böser Doppelgänger mörderischen Geschäften nachgeht. Unterdessen geschieht in South Dakota ein grauenhafter Mord, der mit den Ereignissen in Twin Peaks zusammenzuhängen scheint.

Deputy Hawk hat auf der Damentoilette der Polizeistation eine fehlende Seite aus Laura Palmers Tagebuch gefunden. Enthalten die Notizen einen Hinweis auf Coopers verschwinden? FBI-Chef Gordon Cole bittet Coopers Sekretärin Diana, dessen bösen Doppelgänger unter die Lupe zu nehmen, der in South Dakota im Knast sitzt. In Las Vegas wird auf den guten Cooper, der im Leben des Versicherungsangestellten Dougie feststeckt, ein Anschlag verübt.

Coopers Doppelgänger hat den Angriff überlebt und wird von zwei Komplizen wieder zusammengeflickt. Unterdessen nimmt die Polizei in Las Vegas den echten Coop genauer unter die Lupe. FBI-Vizedirektor Cole legt einen Zwischenstopp in South Dakota ein, wo einer der Toten als der vor 25 Jahren verschwundene Major Briggs identifiziert wurde. In Twin Peaks erhalten die Sheriffs von der Witwe des Majors eine Kapsel mit einer rätselhaften Botschaft.

FBI-Vize Gordon Cole und Agent Rosenfield wollen die inoffizielle „Blue Rose Task Force“ reaktivieren, die übernatürliche Fälle untersucht, und weihen FBI-Frischling Tammy Preston ein. Coopers Sekretärin Diane wird wegen mysteriöser Textmessages von Rosenfield überwacht. In Twin Peaks verhält sich Laura Palmers Mutter immer unberechenbarer. Der Ärger um ihren kriminellen Sohn ruft unterdessen Audrey Horne auf den Plan.