In der Kleinstadt Twin Peaks wurde die 17-jährige Laura Palmer ermordet. Sheriff Truman und FBI-Agent Cooper machen sich auf die Suche nach dem Täter. Bei ihren Ermittlungen stellen die beiden bald fest, dass in Twin Peaks fast jeder etwas zu verbergen hat.

Sheriff Truman und Dale Cooper tappen in der Mordsache Laura Palmer im Dunkeln. Auf den ersten Blick scheint Laura ein beliebtes und hochanständiges Mädchen gewesen zu sein. Doch offenbar gab es Dinge in ihrem Leben, von denen nicht einmal ihre beste Freundin Donna wusste.

Cooper will mit einer tibetischen Methode die Zahl der Verdächtigen reduzieren. Alle Personen, deren Namen mit J beginnt, kommen in Frage. Trucker Leo Johnson hält er schließlich für den Hauptverdächtigen. Im Traum erscheint ihm jedoch der wahre Mörder.

Von Audrey Horne erfährt Cooper, dass Laura Palmer im Warenhaus ihres Vaters gearbeitet hatte, genau wie das zweite Opfer Ronette Pulaski. Eine Autopsie bestätigt unterdessen Coopers Theorie: Laura war kokainabhängig.

Sheriff Truman lässt nach Sarah Palmers Beschreibung ein Phantombild von Bob anfertigen. Diesen Mann hatte Sarah in ihrer Vision gesehen. Dale Cooper stellt fest, dass es sich um denselben Mann handelt, der ihm im Traum erschien.

In einem Magazin mit Kontaktanzeigen taucht ein äußerst freizügiges Foto von Laura Palmer auf. Es stellt sich heraus, dass Laura die Interessenten in Jacques Renaults Blockhaus empfing. Dale Cooper und Sheriff Truman machen sich auf die Suche nach der Hütte.

Audrey lässt sich als Hostess im "One-Eyed Jacks" engagieren. Währenddessen stattet Dale Cooper dem Kasino, das dem Bordell angeschlossen ist, einen Besuch ab. Donna und James stellen Dr. Jacoby, den sie für Lauras Mörder halten, eine Falle.

Donna und James entdecken in Dr. Jacobys Wohnung die fehlende Kassette, die Laura am Abend ihres Todes aufgenommen hatte. Sie enthält einen Hinweis auf den Mörder. Dale Cooper verhaftet unterdessen Jacques Renault, der in der Mordnacht mit Laura Palmer zusammen war.

Dale Cooper liegt verwundet in seinem Hotelzimmer, aber der tattrige Zimmerkellner begreift nicht, dass er Alarm schlagen sollte. Cooper, einer Ohnmacht nahe, bekommt Besuch von einem Riesen, der ihm rätselhafte Dinge mitteilt und ihm seinen Ring abnimmt. Audrey Horne hat im Bordell "One-Eyed Jack's" grösste Mühe, sich ihren Vater Benjamin vom Leibe zu halten. Ronette Pulaski erwacht aus ihrem Koma. Leland Palmers Haar ist über Nacht schneeweiss geworden. Albert Rosenfield kehrt auf Befehl von Coopers Chef Gordon Cole nach Twin Peaks zurück, um nach Spuren des Unbekannten zu suchen, der Cooper niedergeschossen hat. Bobby führt eine seltsame Unterhaltung mit seinem geheimniskrämerischen Vater, Major Briggs. Big Ed, der an Nadines Krankenbett wacht, erzählt, wie seine Frau ihr Auge verloren hat. Ein mysteriöser Orientale sucht nach Jocelyn Packard. Audrey Hornes Notlage im "One-Eyed Jack's" spitzt sich zu.

Agent Cooper und Sheriff Truman zeigen Ronette Pulaski, die aus dem Koma erwacht ist, ein Phantombild von Bob. Ronette erkennt den Mann und reagiert äußerst heftig. Unterdessen findet Audrey im "One-Eyed Jacks" heraus, wer der Besitzer des Sex-Clubs ist.

Leland Palmer erkennt den gesuchten Bob auf Coopers Phantombild. Bob war ein Nachbar seiner Großeltern. Cooper schickt daraufhin Hawk nach Pearl Lakes, um nach Bob zu fahnden. Blackie nimmt unterdessen Audrey gefangen und verlangt von deren Vater Lösegeld.

Leland Palmer wird von Sheriff Truman verhört. Er gesteht, Jacques Renault getötet zu haben. Jean Renault überbringt Benjamin Horne ein Lebenszeichen von dessen entführter Tochter Audrey. Agent Cooper soll das geforderte Lösegeld überbringen.

Agent Cooper entdeckt eine Nachricht von Audrey unter seinem Bett. Sie enthält einen Hinweis auf das "One-Eyed Jacks". Statt das Lösegeld zu übergeben, schleicht sich Cooper mit Sheriff Truman in den Sex-Club, um Audrey zu befreien.

Deputy Hawk macht den einarmigen Philip Gerard ausfindig und bringt ihn aufs Revier. Cooper und Truman verweigern Gerard dessen Medikament gegen Schizophrenie. Daraufhin offenbart sich in Gerard der Geist von Mike.

Harold Smith hat Selbstmord begangen. In seinem Haus findet die Polizei Lauras geheimes Tagebuch. Darin entdeckt Agent Cooper Hinweise auf Benjamin Horne. Cooper lässt den Hotelbesitzer daraufhin festnehmen.

Leland Palmer hat seine Nichte Madeleine ermordet. Er packt die Leiche in den Kofferraum seines Wagens und fährt mit ihr durch die Gegend. Catherine Martell schickt Benjamin Horne eine Botschaft ins Gefängnis: Sie will ihm ein Alibi für die Mordnacht verschaffen.

Agent Cooper sucht den Einarmigen auf und bekommt von ihm einen Tipp: Er soll den Riesen aus seinen Träumen befragen, wer Laura Palmer ermordet hat. Cooper versammelt alle Verdächtigen im "Roadhouse". Tatsächlich zeigt ihm der Riese in einer Vision den Mörder.

Agent Dale Cooper hält den Mordfall Laura Palmer für abgeschlossen und will ein paar Tage Urlaub machen. Da taucht Coopers Kollege Roger Hardy auf und teilt ihm mit, dass er vom Dienst suspendiert wurde.

Agent Dale Cooper muss sich vor einem Untersuchungsausschuss verantworten. Ihm wird Rauschgifthandel und Mord vorgeworfen. Jocelyn erzählt Sheriff Truman, wer damals ihren Mann Andrew ermorden ließ.

Bobby Briggs erhält von Benjamin Horne den Auftrag, Hank Jennings zu beschatten. Er fotografiert diesen bei einem Treffen mit dem Verbrecher Jean Renault und Normas Stiefvater Ernie. Audrey stiehlt die brisanten Fotos und lässt sie Agent Cooper zukommen.

Dale Cooper und seine Kollegin Denise Bryson zwingen Ernie Niles, an einer fingierten Drogenübergabe teilzunehmen, um Jean Renault zu überführen. Die Übergabe misslingt. Renault nimmt Cooper als Geisel.

Dale Coopers Intimfeind, der wahnsinnige Windom Earle, versetzt Twin Peaks in Angst und Schrecken. Er will seinen Privatkrieg mit Cooper weiterführen und fordert ihn zu einem mörderischen Schachspiel heraus.

Der psychopathische Windom Earle hat Leo Johnson zu seinem Sklaven gemacht und bereitet mit ihm die nächsten Züge gegen Agent Cooper vor. Auch James ist in Bedrängnis: Seine Geliebte Evelyn Marsh hat ihren Mann ermordet und will ihm nun die Schuld in die Schuhe schieben.

Agent Cooper bittet Pete Martell, ihm bei dem mörderischen Schachspiel gegen Windom Earle zu helfen. Jocelyn Packard gerät unterdessen immer mehr in Bedrängnis: Cooper verdächtigt sie, ihren Assistenten Li ermordert zu haben.

Sheriff Truman kann den Tod seiner Verlobten Jocelyn nicht verwinden. Er nimmt erst einmal eine Auszeit vom Dienst. Unterdessen entlarvt Windom Earle Coopers letzten Schachzug als einen Trick, der zu einem Patt führen soll.

Thomas Eckhardts Vertraute Jones verübt einen Mordanschlag auf Truman. Der Schock weckt die Lebensgeister des Sheriffs und er beginnt wieder zu arbeiten. Dr. Hayward übergibt Cooper und Truman Earles letzten Schachzug.

Bei ihrer Rückkehr in die Eulenhöhle stellen Cooper und Sheriff Truman fest, dass Windom Earle auch dort war. Dieser ist auf der Suche nach der Schwarzen Hütte, einem Ort, der bösen Menschen übermenschliche Kräfte verleiht.

Windom Earle entführt Major Briggs, um von ihm Informationen über die Schwarze Hütte zu erhalten. Zur selben Zeit erhält Dale Cooper eine Warnung vom freundlichen Riesen.

Major Briggs gelingt die Flucht aus Earles Waldhütte. Er übergibt Dale Cooper eine kodierte Botschaft, aus der hervorgeht, dass Windom Earle plant, die "Miss Twin Peaks" zu entführen. Die Zeit drängt, denn die Miss-Wahl ist bereits in vollem Gange.

Auf der Jagd nach Windom Earle, der Annie entführt hat, wagt sich Cooper durch das Tor zu einer anderen Welt in die sagenumwobene Schwarze Hütte. Dort, jenseits von Leben und Tod, beherrschen die Geister das Geschehen.