Dexter tager til 20 års-jubilæum på gymnasiet for at jagte en tidligere balkonge. Drabsafdelingens undersøgelser af nogle grusomme, trosmotiverede drabssager får Dexter til at rejse trosspørgsmål og at overveje sin søns arv.

For at løse et mystisk og makabert mord får drabsafdelingen Brother Sam, en præst med en kriminel fortid, på banen. Dexter genkender ham som morder, der om muligt har fundet et bedre dække end Dexter selv.

Dexter får et tankevækkende glimt af sin egen potentielle fremtid, da en seriemorder fra Dexters fortid overraskende dukker op igen.

I en nødsituation med Harrison og en ny sag med Gellar og Travis finder Dexter til sin egen overraskelse støtte i Brother Sam og en uventet bevinget budbringer, da han gransker konceptet tro.

Hjulpet på vej af sin nye ven Brother Sam overvejer Dexter, om der med er et lys i ham, som kan overvinde hans indre mørke, mens eftersøgningen efter Doomsday Killers sender ham i en ny retning.

Dexter er optaget af en meget personlig sag, hvor han får brug for sin mørke ledsager. Debra føler sig overvældet af sine ny politibetjentpligter, og det bliver mere kompliceret, da hun finder ud af, at Quinn har haft sex med et vidne i Doomsday-sagen.

Dexter allierer sig med en af sine mørke fæller på en biltur til Nebraska, hvor han skal samle nogle tråde op fra fortiden. Debra tackler problemerne ved sin forfremmelse, da hun leder Doomsday-undersøgelsen.

Dexter bruger lærdommen fra Brother Sam for at følge op på nogle spor i Doomsday-undersøgelsen. Debra tørner sammen med Captain LaGuerta i sagen om en død escortpige.

Dexter får hjælp fra unventet side, mens han jagter Doomsday-morderen og er et skridt foran drabsafdelingen. Debra opdager noget nyt om sig selv hos psykologen.

Dexter prøver at regne ud, hvem Doomsday-mordernes næste offer bliver. Debra reagerer voldsomt på et gerningssted. Det får hende til at indse, at hun er for afhængig af sin bror.

Det går op for Dexter, at han selv må begå et drab for at fange Doomsday-morderne. Debras skænderi med LaGuerta om en død escortpige kammer over, og hendes psykolog kommer med et nedslående forslag.

Dexter og drabsafdelingen er i kapløb med en måneformørkelse for at fange Doomsday-morderne inden deres sidste forbrydelse. Debra kæmper med en ny følelsesmæssig realitet.

Da en straffefange hævder at have ny viden om en 15 år gammel forbrydelse, sætter Miami Metro sig for at grave nye beviser frem i sagen. Debra forsøger at kurere Dexter for sine morderiske tilbøjeligheder.

Efter at have taget en morder til fange går tingene skævt for Miami Metro, og det giver Debra modvind. Da han hjælper sin søster, glider Dexter ind i en farlig jagt, mens den ukrainske mafia stadig prøver at få hævn.

Dexter forsøger at hemmeligholde sit forhold til Hannah, men et overraskende besøg fra Astor, Cody og Harrison forpurrer Dexters planer. Isaak, som kommer ud af fængslet, fortsætter sin jagt på Dexter.

Et overraskelsesvisit fra Hannahs far foruroliger Dexter, og Fantombrandstifterens forbrydelser bliver mere og mere grusomme. Quinn kommer i fare, da han forsvarer Nadias ære.

Julen er nær, og Dexter forsøger at få sit liv med Hannah til at harmonere med sit forhold til Debra, men Dexter ved ikke, at Debra følger op på et potentielt belastende tip, som Hannahs far gav hende.

I denne foruroligende sæsonfinale kommer LaGuerta tættere på Dexters hemmelighed, og Dexter kæmper for at beskytte sig selv, Debra og det liv, han har opbygget.