I første afsnit af sæson tre lader Dexters liv til at være tilbage på sporet, indtil han retter sigtet mod en narkohandler, som statsadvokatens assistent Miguel Prado også har fået øje på. Interne Anliggender presser Debra til at sladre om sin nye makker.

Samtlige strømere i Miami sættes ind i jagten på den flygtede Freebo, som er mistænkt for at have slået statsadvokatassistent Miguel Prados lillebror ihjel. Dexter og Rita nærmer sig en stor beslutning vedrørende deres familie.

Dexter bakser med at overbevise Rita om, at hans frieri er dybfølt og romantisk. Miguels hævngerrige bror Ramon leder desperat efter deres brors morder, som i hemmelighed er blevet slået ihjel af Dexter.

Dexter afprøver Miguel for at finde ud af, om hans ven har opdaget hans hemmelighed, mens Rita mister sit job og funderer over, om hun mon nogensinde får en succesfuld karriere.

Dexter begynder at samarbejde med Miguel, men de støder hurtigt på uenigheder, da de skal vælge nyt offer. Rita finder ud af, at Miguels kone mistænker ham for at være hende utro. En af Dexters gamle venner beder ham om hjælp til at afslutte hendes liv.