Dexter får en sponsor fra Anonyme Narkomaner for at gøre Rita glad, men hun er ikke tilfreds, da sponsoren viser sig at være en smuk kvinde. Dexter prøver at aflede FBI-agenten Lundy, der arbejder med Miami Politi.

Dexter synes ikke, at han får det bedre og beslutter at tage hen til ham, der myrdede hans mor. Debra og Lundy finder et spor på stationen, der indikerer, at massemorderen fra Bay Harbor er lige foran næsen på dem.

Lundy strammer nettet, og Dexter klarer den på et hængende hår. Dexter har nu ikke kun ansvar for hans egen skæbne, men for mange af de mennesker, han holder mest af.

Dexter møder en ligesindet jæger – men denne er pædofil. Freebo hænges op på et mord, men Dexter kender sandheden. Dexter kæmper med det faktum, at hans venskab med Miguel vokser.

Dexter går i gang med at lære Miguel regelsættet, men han indser ikke, at han dermed skærper sin makkers blodtørst. Debra kommer et skridt nærmere at finde Pelseren, men en hemmelighed om Anton får ham til at krybe i ly.

I sæsonfinalen forsøger Dexter at berolige den følelsesmæssigt ustabile Ramon, nu da Miguel er ude af billedet. Debra står til at få sit efterforskerbevis, da hun bliver lammet af information, der risikerer at afspore hendes forfremmelse.

Dexter hæmmes af den voksende selvtægt i nabolaget fremprovokeret af hærværk, hans midlertidigt manglende evne til at køre sig selv rundt og hans beundring for den kunstneriske Treenighedsdræbers elegante drabsmetoder.

Dexter finder endelig balancen mellem familie, karriere og sit hemmelige liv, men møder forhindringer i jagten på sit næste offer, mens Debra udtrykker fornyet og uvelkommen interesse for deres fars brogede fortid.

Dexter er nødt til at købe sig tid for at beskytte sig selv, da Debras efterforskning bringer afdelingen ét skridt fra at identificere Arthur som Treenighedsdræberen. Rita betror sig til Dexter, men er skuffet over resultatet.

Dexter forsøger at bruge sin energi på sine børn og modstå sin morderiske trang, men en chokerende opdagelse får ham på sporet af et nyt offer. Debra lader sin bror og hans børn bo hos sig, men bliver presset ud af sit eget hjem.

Dexter må passe på, da han ser, at nogen uden for Miami Metro viser interesse for ham og Lumen. Debras spekulationer om de manglende mistænkte i Barrel Girl-sagen begynder at form.

Dexter tager til 20 års-jubilæum på gymnasiet for at jagte en tidligere balkonge. Drabsafdelingens undersøgelser af nogle grusomme, trosmotiverede drabssager får Dexter til at rejse trosspørgsmål og at overveje sin søns arv.

Dexter og drabsafdelingen er i kapløb med en måneformørkelse for at fange Doomsday-morderne inden deres sidste forbrydelse. Debra kæmper med en ny følelsesmæssig realitet.

For at komme sig over at have været vidne til Dexters mord på Travis Marshall, forsøger bror og søster at lægge stridsøksen, mens de prøver at dække over deres eget engagement i mordet.

Det er gået seks måneder, siden LaGuerta blev myrdet, og Dexter prøver at udfylde sine roller som far, bror og seriemorder. Debra arbejder nu som privatdetektiv for en privat virksomhed, og Batista er blevet løjtnant i stedet for hende.

I sidste afsnit af serien bliver Dexter sat på prøve . Der er en orkan på vej til Miami, og Dexter må afslutte tingene på sin egen måde.