Shiki Tôno est un lycéen en apparence ordinaire. Éduqué depuis huit ans par son oncle et sa tante, à qui il a été confié à la suite d’un accident, Shiki réemménage finalement dans sa grande maison natale quand il apprend la mort de son père. Il va désormais vivre avec sa sœur, presque devenue une étrangère, et ses deux servantes Hisui et Kohaku. Dans le même temps la ville bruisse de rumeurs autour d’une série de meurtres sordides : chaque victime a été vidée de son sang et laisse apparaître des traces de crocs sur la gorge…

Shiki s’esquive régulièrement de chez lui la nuit pour aider Arcueid à retrouver Roa. Il apprend à la connaître et découvre un être toujours plus surprenant, loin des clichés qu’il nourrissait envers les vampires…

Shiki a rendez-vous avec ses camarades de classe Arihiko, Satsuki et Ciel au parc d’attractions. Mais lorsque sa sœur s’invite et se joint à eux, il se rend compte que Akiha et Ciel ne s'apprécient aucunement. Que cache donc cette inimitié inexplicable ?

Depuis la journée au parc d’attractions, Akiha semble souffrante et Shiki décide de passer moins de temps avec Arcueid pour rester auprès de sa sœur. Il la surprend dans une scène troublante et comprend que la famille Tôno cache bien des secrets…

À la vue de Shiki, Arcueid est prise d’une violente soif de sang. Ciel s’interpose et la pousse à fuir. Puis elle conte au jeune homme le passé de la princesse des Originelles, déchue après être tombée dans le piège d’un magicien nommé Roa…