수많은 오타쿠 문화가 제거된 2011년의 일본. 아키바에서 농성하며 압정에 저항하는 오타쿠 혁명군의 젊은 리더 오타쿠 히어로는 혁명을 향한 열의를 잃어가고 있었다. 질서 유지 조직 SSC에 의한 총공격에 그를 따르는 마법소녀 아나키의 목숨을 건 호소가 아키바의 하늘을 불태운다. 붙잡힌 마법소녀 블루를 구출하기 위해 혁명군은 감옥 요새 '빅사이트'에 습격을 감행하는데!

블루 구출에 성공한 오타쿠 히어로와 아나키는 수수께끼의 동물 쿄타로와 함께 마지막 마법소녀 핑크의 행방을 쫓는다. '좋아하는 것을 좋아하는 만큼 좋아할 수 있는 세계'를 되찾기 위해 함께 싸우자고 말했지만 괴상한 공간에서 미친 듯 춤추며 오타쿠들의 공주가 되어 있던 핑크는 완고하게 거부했다. 각오를 시험받기 위해 알약을 입에 넣은 아나키와 블루. 그것은 극채색으로 된 핑크의 뇌내 세계로 가는 입구였는데!

핑크가 다시 동료가 되면서 드디어 세 명의 마법소녀가 모였다. 결의대회를 하기 위해 모인 메이드 카페에서 장난을 치며 소란을 피우는 오타쿠 히어로 일행. 한편, SSC의 수령 SHOBON은 사천왕 중 한 명인 @호에게 출격을 명령한다. 붕괴한 아키바를 무대로 거대 로봇 vs 마법소녀의 장렬한 배틀의 막이 오른다. 메이드 카페에 상주하던 수상한 드라이버, 그리고 @호가 오타쿠에게 품은 격렬한 증오의 정체는.

모습을 드러낸 SSC 사천왕 중 한 명 슬레이어. 아나키는 그녀를 보고 복잡한 감정을 품게 된다. 한편, 사랑해 마지않는 강합금 로봇의 수리 때문에 분주한 오타쿠 히어로는 그것을 그만 칸다가와에 떨어트리고 말았다. 그때, '만세이바시 오타쿠 코뮌'이라고 자신들을 소개한 중년 남자들이 나타난다. 어째선지 혁명군을 싫어하고 꺼리는 올드 오타쿠들. 칸다의 수면에서 '오타쿠란 무엇인가'를 건 세대 간 대결의 막이 올랐는데!

마법소녀의 능력을 강화하는 약을 찾아 아키바를 떠난 오타쿠 히어로 일행은 아직도 오타쿠 사냥이 계속되고 있는 적지 시부야에 도착했다. 수상한 외국인 마커스의 안내를 받아 만나게 된 조합사는 약을 주는 대신 어떤 조건을 제시한다. 환상의 미소녀 피규어를 찾아 오타쿠 히어로와 마법소녀들은 SSC의 거점으로 향한다. 그곳은 혁명이 시작된 장소인 '나카노 선 플라자'였는데!

오타쿠 히어로 일행이 나카노 보관고를 습격한 같은 시각, 아키바 해방구는 SSC의 총공격을 받고 있었다. 위기를 감지하고 서둘러 아키바로 향하는 오타쿠 히어로. 그의 뇌리에 떠오르는 아나키, 블루, 핑크와의 과거. 눈 내리는 크리스마스이브에 나타난 소녀들과의 인연, 그리고 원수 SHOBON과의 만남이 교차한다.

아키바로 서둘러 돌아가건 오타쿠 히어로 일행의 앞을 SSC의 사천왕 아담과 이브가 막아선다. 그들이 만들어 낸 전뇌 공간에 삼켜져 블루와 핑크가 인질로 붙잡혔고 아나키는 변신을 봉인당했다. 세계를 게임의 힘으로 제패하려 했던 아담이 조종하는 궁극의 치트 능력에 속수무책으로 당하는 오타쿠 히어로. 절체절명의 위기인 그때, 오타쿠로서의 본능과 정의가 작열하는데!

나카노 보관고 습격과 해방구의 방어에 성공한 아키바 혁명군은 그들의 승리를 일본 전국에 알리는 이벤트인 '왕쿠!'를 기획한다. 종합 프로듀서에 취임한 오타쿠 히어로는 계획과 게스트 섭외를 차례로 해결하며 우쭐해진다. 하지만 그의 마음속에서는 항상 일말의 허무함이 자리하고 있었다. 그 정체는? '오타쿠의 불길은 꺼지지 않았다'라고 세계를 향해 외치는 영혼의 절규가 거대한 스테이지를 뒤흔든다!

오타쿠 세력이 한자리에 모인 '왕쿠!'의 무대를 노리고 SSC의 맹공이 시작된다. 공격을 이끄는 사천왕 히마와리와 그녀의 오빠. 여동생을 향한 이질적인 사랑의 힘으로 살아있는 오빠를 무기로 활용한 히마와리의 무시무시한 공격. 위험한 남매의 강력한 힘으로 수세에 몰려 어쩔 수 없이 조합사에게서 받은 약을 마시는 마법소녀들. 하지만 물론 그것은 단순한 파워 업 아이템이 아니었는데?

드디어 나타난 SSC 사천왕 최후의 1인 슬레이어는 같은 사천왕인 오빠&히마와리를 일격에 압살하는 압도적인 힘을 보여준다. 슬레이어의 최후통첩을 받고 의기소침해진 오타쿠들. 그들을 고무하면서 오타쿠 히어로와 마법소녀들은 서로의 각오를 확인하고 승리를 맹세한다. 그리고 찾아온 최종 결전, 혁명군은 SSC의 본거지로 진격을 개시한다. 그리고 마법소녀들은 아키바에서 숙적 슬레이어를 요격하기로 하는데!

SSC 본거지 최심부에서 발견한 SHOBON의 수첩에는 슬레이어와 사투를 벌이는 아나키 일행에게 다가올 중대한 위기가 적혀 있었다. 그것은 동시에 이 싸움의 진상으로 이어지는 것이기도 했다. 오타쿠를 증오하고 오타쿠를 뿌리뽑으려는 SHOBON의 의도가 그의 과거와 함께 밝혀진다. 모든 종말을 막고 닫힌 미래를 바꾸기 위해 오타쿠 히어로는 인적 없는 도쿄의 거리를 질주하는데.

슬레이어의 피와 생명을 양식으로 탄생한 '마법소녀 매지컬 디스트로이어즈'. 그것은 희망이 아닌 절망 그 자체였다. SSC의 본거지를 제압한 혁명군이 환희하는 것도 잠시 아키바 해방 구역의 마지막이 다가오고 있었다. 정해진 결말을 손에 넣은SHOBON 앞에서 오타쿠 히어로는 너무나도 무력했다. 하지만 그 영혼과 충동에 기적이 깃들었다. 종말을 넘어서 만들어진 새로운 세계의 이야기란.