Nemo och hans medfångar på straffkolonin i Kalpani tvingas bygga en jättelik ubåt - Nautilus. Så snart den är klar planerar Nemo och hans förtrogna att fly med hjälp av ubåten. Men när direktör Crawley från det hänsynslösa Ostindiska sjöhandelskompaniet anländer och kräver att Nautilus omedelbart ska flyttas till Bombay för att bestyckas tvingas Nemo tidigarelägga sina planer, med vilka han än kan samla till besättning.

När några i besättningen försöker lämna Nautilus och simma mot land blir de upptäckta av kompaniets utsända och tvingas tillbaka. Nu måste Nautilus ut på öppet hav för att undgå tillfångatagande. Ett oväntat möte med en valfångare saktar ner dem och precis när de nästan är framme tvingas de ner under ytan för en katt- och råttalek.

Kapten Nemo och hans besättning tvingas till ett stopp på ön Karajan för vatten och förnödenheter. Nemo upptäcker en chockerande sanning och Humility och besättningen får reda på vem Nemo egentligen är.

Kapten Nemo och hans utsvultna besättning går i land på en till synes öde ö i jakt på mat. När Blaster försvinner ger sig Nemo och Humility ut på ett djärvt räddningsuppdrag men träffar snart på en gigantisk elektrisk ål.

När ett kusligt rött sken uppenbarar sig släpper den gigantiska ålen plötsligt Nautilus, det visar sig vara en kedja av undervattensvulkaner. Utan styrkraft fortsätter Nautilus att sjunka mot den farliga lavan - och det står snart klart att det bara är Humility som kan rädda besättningen.

Undervattensvulkanerna visar sig avslöja en ledtråd till den legendariska undervattensstaden Atlantis. En liten grupp ger sig ut på upptäcksfärd och finner något som verkar vara en gammal utpost av den förlorade civilisationen, men inser också att det är ett hem för skrämmande sjöliljor och besättningen får kämpa för sina liv.

En våghalsig kamp mellan Kompaniets fartyg Dreadnought och Nautilus lämnar båda strandade i Arktis is, något som leder till en obekväm vapenvila. Nemo återförenas med en vän från sitt förflutna och skakas av fler avslöjanden om sin far.

När det avslöjas att Nemo varit alltför våghalsig och utsatt besättningen för fara låser de in honom i hans hytt och Boniface tar istället befälet. Vid den magnetiska nordpolen hopar sig problemen. Nemo måste ena sin splittrade besättning genom att berätta vem han verkligen är.

När Nautilus äntligen är framme vid skatten inser de att den inte alls varit bortglömd, tvärtom vaktas den av vilda krigare. Nemo känner att han fört sin besättning till världens ände - för ingenting.

Med det nya målet - att störta Kompaniet - sprider besättningen rykten om att företaget är på väg att gå under. Aktiekursen sjunker kraftigt och Kompaniet kallar alla ägare till möte. Nemo och hans besättning har bara timmar på sig att lyckas ta sig till mötet och försöka upplösa företaget för alltid.