Während Sam Wilson alias Falcon zu Hause in Louisiana mit Herausforderungen jongliert, erfährt er von einer neuen Bedrohung. Bucky Barnes versucht verzweifelt, sich wieder in die Gesellschaft zu integrieren, kämpft jedoch mit Albträumen, in denen er als Winter Soldier furchtbare Dinge tut und die möglicherweise gar keine Albträume sind.

John Walker nimmt seine neue Rolle als Captain America an. Eine Neuigkeit, die bei Sam Wilson und Bucky Barnes nicht gut ankommt. Unterdessen beschließen die beiden, sich einer Gruppe Rebellen, angeführt von Karli Morgenthau, entgegenzustellen.

Sam, Bucky und ein unerwarteter Verbündeter wagen sich auf der Suche nach Informationen über das Supersoldatenserum an einen Zufluchtsort für Kriminelle im indonesischen Archipel.

Bucky alias Winter Soldier und Sam alias Falcon finden mehr über Karli Morgenthau heraus und brechen auf eine globale Mission auf. Derweil verliert John Walker, der neue Captain America, allmählich die Geduld mit Sam und Bucky.

John Walker befasst sich mit den Folgen seines Handelns. Sam und Bucky kehren in die USA zurück, um sich persönlichen Herausforderungen zu stellen, während sie versuchen herauszufinden, was Karli Morgenthau als Nächstes vorhat.

Sam und Bucky verschlägt es nach New York City zur Abstimmung des Global Repatriation Council. Joaquin Torres hat die Flag-Smasher-Aktivitäten per App aufgespürt. Dabei brauchen sie etwas Hilfe, um die Pläne von Karli Morgenthau aufzuhalten, deren Methoden immer radikaler werden, denn sie macht auch vor Mord längst keinen Halt mehr, wenn das ihrem Ziel behilflich ist.