Una missione di evacuazione mortale segna un cambiamento nella guerra di Master Chief contro i Covenant. Su Reach, un nuovo regime prende le redini della FLEETCOM. John avverte una minaccia incombente vicino a casa.

John spinge al limite la squadra Silver mentre cerca gli Spartan scomparsi. Kai si preoccupa della stabilità di John. Kwan pensa che Rubble sia un luogo molto più pericoloso in assenza di Soren. Halsey cerca l'identità del suo rapitore.

John e la squadra Silver intraprendono una missione non autorizzata. Laera, Kwan e Kessler fuggono dall'equipaggio di Soren. Ackerson riceve informazioni preoccupanti da Cortana. Ackerson prende una decisione irrevocabile per paura di un attacco.

Un assalto dei Covenant minaccia la roccaforte più importante dell'umanità. John, Perez e la squadra Silver combattono contro un nemico implacabile. Keyes raduna le forze UNSC per schierarsi. Halsey e Soren collaborano per sfuggire alla prigionia.

Dopo la sconfitta, i sopravvissuti rimettono insieme i pezzi. Sul pianeta di Aleria, John è alle prese con una perdita senza precedenti. Soren e Laera cercano il figlio scomparso. Makee si muove con cautela mentre l'Arbiter diventa impaziente.

John cerca vendetta su un pianeta segreto dell'ONI. Perez si allena per diventare un soldato nuovo. Kai è combattuta tra il codice Spartan e la sua fedeltà a Master Chief. Makee chiede aiuto a Cortana per cercare Halo.

John-117 si ritrova faccia a faccia con Makee. Una rivelazione porta Ackerson a mettere in discussione la sua fedeltà. Il rapporto tra Soren e Laera inizia a incrinarsi. Halsey, Kwan e Miranda collaborano per risolvere un mistero.

La battaglia finale verso Halo ha inizio. John compie una scelta fatale. Soren e Kwan intraprendono una missione di salvataggio. Halsey e Miranda liberano un antico orrore. Finale di stagione.