Dagur le Dérangé débarque à Beurk pour renouveler le Traité de paix qui lie la Tribu des Parenvrilles et les Hooligans de Beurk. Les dragons doivent se cacher mais les jumeaux s'étant disputés, Prout et Pète errent dans le village, sans contrôle. Harold va tout tenter pour empêcher l'incident diplomatique.

La bande s'embarque dans une mission d'entraînement à la survie sur l'Île aux Dragons, où ils rencontrent Dagur, le chef des Parenvrilles, qui est devenu obsédé par la traque d'un Furie Nocturne.

Les dresseurs de dragons découvrent un écrevasse gelé : un dragon tenant son pouvoir de la foudre et symbole précieux pour les Parenvrilles. Ils se débrouillent alors pour le rapporter sur Beurk. Mais quand l'écrevasse dégèle et est libéré, Harold et Krokmou se retrouvent au milieu d'une bataille contre la bête mais aussi contre Dagur et son armada, ce qui pourrait bien être le combat de trop pour Harold et son Furie Nocturne...

Harold, Kognedur et Kranedur doivent infiltrer l’île des Exilés et affronter la nouvelle alliance entre Alvin et Dagur, dont l'armada est devenue plus redoutable encore grâce au soutien du dangereux écrevasse.

Rustik, convaincu qu'il est en train de mourir, confie Krochefer à Gustav. Mais lorsqu'il guérie "miraculeusement", Rustik récupère son dragon et Gustav décide d'adopter son propre dragon (nommé Ferkroche) et de rejoindre l’académie.

Des objets en métal sont mystérieusement volés sur Beurk. Harold et Krokmou découvrent très vite que les responsables sont des Souffles Fumimortels, envoyés sur l'île par Dagur pour affaiblir Beurk et mieux l'attaquer.

Harold en a assez du manque de respect de Rustik et décide de le suspendre de l'académie. Lorsque Rustik quitte l'île de Beurk, il tombe nez à nez avec le Hurlement Mortel et... Alvin ! L'ancien chef des Exilés sauve Rustik mais ses intentions sont floues. Pour couronner le tout, Dagur met à exécution un plan qui pourrait détruire les dragons de l'académie.

Harold accepte, non sans méfiance, l'aide d'Alvin lors d'une mission pour aller sauver Stoick des griffes de Dagur. Les dresseurs de dragons, les Parenvrilles et le Hurlement Mortel se retrouvent tous sur l'île des Exilés pour une bataille qui pourrait bien sceller le destin de tout l'archipel.